Réponse des Chiroptères aux environnements : diversité virale et potentiel d’adaptation

Doctorant : Arielle SALMIER
Date : 13 décembre 2016
Directeurs de Thèse : Anne LAVERGNE, Chercheur HDR à l’Institut Pasteur de Guyane

Résumé : La biodiversité est essentielle au maintien de la vie sur Terre. Elle s’intéresse au vivant à tous les niveaux d’organisation (des gènes aux écosystèmes dans lesquels évoluent les espèces ainsi que la variété de processus vitaux dans ces derniers) classés par des critères évolutifs et écologiques. Les interactions trophiques, sociales, et les facteurs évolutifs (ex. les forces génomiques, la sélection naturelle, les flux de gènes, la dérive génétique) sont les principaux moteurs de la biodiversité. Les variations génétiques et phénotypiques observées au sein d’une espèce reflètent ainsi, les processus d’adaptation répondant à des contraintes environnementales particulières. Les chauves-souris constituent l’ordre des Chiroptera et sont les seuls mammifères capables de vol actif. Elles sont également d’excellents indicateurs de biodiversité. Ces animaux sont, par ailleurs, reconnus comme réservoirs naturels de nombreux microorganismes, dont certains pathogènes, responsables de maladies sévères chez l’homme. À ce jour, plus de 1 300 espèces de chauves-souris ont été décrites dans des habitats multiples et avec une grande diversité de comportements sociaux. Cette grande diversité d’espèces reflète l’importante diversité des caractéristiques biologiques, de l’histoire évolutive et de la capacité d’adaptation de cet ordre. Les études immunobiologiques montrent que les chauves-souris présentent des stratégies antimicrobiennes plus efficientes que les autres mammifères, influencées par leurs caractéristiques spécifiques et par les contraintes pathogéniques associées aux environnements.

L’objectif de cette thèse était de mieux comprendre, en utilisant la diversité virale et la circulation du virus rabique (RABV) comme proxy, comment les contraintes bioécologiques, liées à la phylogénie de l’hôte et à son environnement, pouvaient impacter la diversité des virus de chauves- souris, et subséquemment, induire une adaptation locale des gènes de l’immunité. Pour répondre à cette question, plusieurs objectifs secondaires ont été définis.

Le premier objectif était de caractériser la diversité de populations virales hébergées par différentes communautés de chauves-souris appartenant à deux espèces néotropicales : Desmodus rotundus et Molossus molossus. Ces chauves-souris évoluent en sympatrie dans les environnements forestiers et urbains de Guyane. Le deuxième objectif était d’évaluer l’impact de l’environnement sur la diversité virale hébergée et de mettre en évidence les déterminants bioécologiques de cette diversité. Le troisième objectif était d’identifier, grâce à un modèle d’étude d’interaction RABV-hôtes, les facteurs prédictifs du maintien et de la circulation du virus à l’échelle des communautés de chauves-souris. Enfin, le quatrième objectif de ce travail était d’explorer la diversité génétique des gènes du complexe majeur d’histocompatibilité (CMH) de trois espèces de chauves-souris néotropicales : D. rotundus, M. molossus et Carollia perspicillata, pour identifier les principaux moteurs du polymorphisme du CMH, et subséquemment, du potentiel d’adaptation en milieu naturel et perturbé des espèces étudiées.

La diversité virale a été caractérisée à partir de 298 échantillons de salive et fèces collectés dans les communautés de D. rotundus et M. molossus. Cette étude a permis l’identification de 48 familles virales, dont 14 familles de virus infectant les vertébrés. Les comparaisons des diversités virales, aux niveaux spécifiques et environnementaux, montrent que les interactions trophiques et les habitats sont les principaux moteurs de la diversité observée. De plus, les résultats montrent que la diversité de familles virales était plus importante dans les échantillons de fèces collectés en milieux forestiers, probablement liée à une diversité de proies plus importante, comparée aux milieux urbains, suggérant une meilleure capacité de transmission des virus par les guanos de chauves-souris.

Le modèle d’étude d’interaction RABV-hôtes a permis l’investigation, sur une période de quatre ans, de 995 individus appartenant à 30 espèces de chauves-souris. Ces individus ont été capturés dans 24 sites localisés en forêt primaire, lisières, zones anthropisées et urbaines en Guyane. Les données sérologiques ont révélé une circulation du RABV dans les communautés desmodines ainsi que dans 13 autres espèces de chauves-souris, avec une séroprévalence variant de 0 à 20%. Ces résultats suggèrent qu’il existe une importante diversité d’espèces-hôtes pour le virus rabique sur le territoire. Le suivi temporel des communautés de vampires montre des phénomènes de séroconversion et de diminution de l’immunité humorale, suggérant une exposition au RABV fréquente, probablement associée aux interactions sociales qui se produisent dans les différentes communautés. Ces résultats mettent également en évidence la capacité de l’hôte à contrôler et éliminer le virus. Le régime alimentaire, la sélection du gîte, les types de colonies et de végétation jouraient également un rôle dans la séropositivité pour le RABV. Le régime alimentaire hématophage, les colonies monospécifiques et les habitats forestiers présentant une végétation dense ont été identifiés comme facteurs clés pour le maintien de RABV. Ces résultats, dans un contexte d’accroissement constant des perturbations des habitats naturels, soulignent la nécessité de poursuivre la surveillance de la circulation du RABV dans les populations des chauves-souris vampires.

Enfin, l’analyse de 103 chauves-souris appartenant aux espèces C. perspicillata, D. rotundus et M. molossus, capturés dans 14 sites répartis en forêt primaire, lisières, zones anthropisées et urbaines, a permis d’identifier 19 allèles DRB pour C. perspicillata, 30 pour D. rotundus et 28 pour M. molossus. Nous avons identifié un mode de diversification par duplication du locus du CMH pour plusieurs individus des espèces C. perspicillata et D. rotundus. Ces résultats ont révélé, pour ces deux espèces, une plus grande plasticité des gènes DRB dans la course aux armements entre l’hôte et les pathogènes. Les patrons de diversité du DRB étaient semblables à ceux des marqueurs neutres (D- loop) pour C. perspicillata et M. molossus. Ces résultats suggèrent que l’introgression agit comme une force supplémentaire dans la mise en place de la diversité du DRB. En revanche, les patrons de diversités neutres et fonctionnelles étaient différents pour l’espèce D. rotundus pour laquelle une structuration génétique des populations a été soulignée. En outre, un avantage hétérozygote a été détecté. Ces résultats suggèrent que les pressions d’agents pathogènes associées aux caractéristiques environnementales sont un moteur de diversité pour les gènes DRB de cette espèce. La mise en évidence de signatures de sélection positive propres, aussi bien à chaque espèce qu’à l’environnement dans lequel elles évoluent, confirme l’hypothèse que l’environnement est l’un des moteurs principaux de la diversité pour le DRB.

L’ensemble des résultats obtenus au cours de cette thèse montre que les composantes environnementales sont des facteurs clés des diversités virales et immunitaires. Associées aux caractéristiques spécifiques, elles jouent un rôle dans le maintien de ces diversités et déterminent les capacités d’adaptation des chauves-souris. Néanmoins, les processus démographiques ne doivent pas être occultés. En effet, ils semblent également contribuer au maintien des virus dans un environnement donné. Ce travail apporte ainsi des éléments de compréhension des mécanismes de maintien et de mise en place des diversités virales et immunitaires qui influencent l’adaptation locale des chauves-souris.

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